巣守神社は，旧栃尾市の刈谷田川と栃尾大橋に挟まれた平地区に鎮座する。
「神社明細帳」（明治十六年）に「古志郡平村字大根塚 無格社・巣守神社」とある。
正保二年（1645）創立の平村の産土神で，祭神は不詳であるが，口碑に「巣守山ノ神」とも伝える。
古くは現在地のやや南方に「守門大明神」があり，上杉氏の信仰が篤かったが，慶長三年（1598）の上杉氏の会津転封の時，大明神と宮司一族も会津に移った。
その後，あらためてこの巣守神社が創建されたのである。
明治四十二年（1909），字薬師の十二社（享保三年創立の石祠で，祭神は大山祇命）を合併した。
昭和九年（1934），地滑りの被災をうけて現在地に移転した。
拝殿内の額には「守門大明神」と書かれているようである。
